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L'Académie Cross est une école bien particulière. En effet, les humains de la Day Class cohabitent avec les vampires de la Night Class. Pour maintenir l'ordre et éviter les débordements, le directeur a chargé Yûki et Zero de maintenir la discipline. Mais la jeune Yûki, qui rêve de voir les humains et les vampires vivre en paix, devra choisir entre Kaname, le sang pur qui lui a un jour sauvé la vie, et Zero, son ami d'enfance...

La venue à l'Académie Cross d'Asatô Ichijô, l'un des plus anciens membres du Sénat des Vampires, ravive les souvenirs de Yüki. La jeune fille découvre avec surprise que Kaname, son sauveur, est un vampire de sang pur. Combien de choses ignore-t-elle encore sur celui qu'elle aime en secret depuis plus de dix ans ?

Shizuka Hiô, celle qui avait assassiné la famille de Zero et fait de lui un vampire, est morte, anéantissant l'espoir du jeune homme de ne pas devenir un monstre assoiffé de sang. Kaname, son véritable assassin, tente de rejeter la faute sur Zero. En effet, le meurtre d'un sang pur étant un acte interdit par le Sénat des Vampires et punissable de mort.

Kaname propose à Zero de boire son sang afin de retarder sa transformation en vampire de Level : E. De son côté, Yûki fait une découverte sur son passé qui pourrait bien changer sa relation avec celui qui lui a sauvé la vie dix ans auparavant...

La révélation des origines de Yûki et du lien qui l'unit à Kaname a bouleversé la jeune fille et ses proches. Mais un nouveau danger guette l'Académie Cross. Zero va devoir s'allier à ses ennemis afin de protéger les humains et celle qui trouble son coeur...

Yûki poursuit désormais ses études loin de l'Académie Cross, mais elle a du mal à accepter son état de sang pur. De son côté, Kaname se rapproche de la Guilde en proposant de renouer le pacte qui les unissait. Un bal se prépare et Zero devra y assister... Comment les retrouvailles se passeront-elles ?

Alors qu'elle souhaite se recueillir sur la tombe de sa gouvernante, Yûki est attaquée par un sang pur de la maison Tôma. Blessée, elle est sauvée in extremis par Zero. Ces retrouvailles sont loin de laisser la jeune fille indifférente, et les confessions de Kaname sur son passé ne vont pas apaiser son trouble...

Kaname a disparu et Yuki a pris sa place en tant que chef du clan Kuran. Afin de maintenir la paix fragile entre les humains et les vampires, elle décide de se rapprocher de la Guilde et propose de rouvrir la Night Class. Mais ses décisions n'ont pas l'air de plaire à tout le monde...

Le combat de Zero et Yûki contre Kaname fait rage au Q. G. de la Guilde. Mais à présent qu'il a bu le sang de Sara, Zero doit aussi lutter contre son influence démoniaque. Entre-temps, l'ancêtre fondatrice qui a donné son coeur pour la création des armes antivampires se réveille... Quelle sera l'issue de cette bataille sans merci ?

Les Hunters ont perdu la moitié de leurs armes anti-vampires et leur quartier général a été détruit. Leur chef, Kaien Kurosu, décide alors de fermer l'Académie Cross pour en faire le nouveau siège de la Guilde. Cependant, les vampires, privés de blood tablets, ont recommencé à attaquer des humains pour survivre. Combien de temps cette situation pourra-t-elle durer ?